Controllo dell'ereditarietà dei plastidi da parte di fattori ambientali e genetici

Nature Plants volume 9, pagine 68–80 (2023) Citare questo articolo

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I genomi degli organelli citoplasmatici (mitocondri e plastidi) sono ereditati per via materna nella maggior parte degli eucarioti, escludendo così i genomi organellari dai benefici della riproduzione sessuale e della ricombinazione. I meccanismi alla base dell’ereditarietà materna sono in gran parte sconosciuti. Qui dimostriamo che due meccanismi che agiscono in modo indipendente assicurano l'eredità materna del genoma del plastide (cloroplasto). Conducendo screening genetici su larga scala per la trasmissione dei plastidi paterni, abbiamo scoperto che un lieve stress da raffreddamento durante la gametogenesi maschile porta ad un aumento dell'ingresso dei plastidi paterni negli spermatozoi e ad un forte aumento della trasmissione dei plastidi paterni. Mostriamo inoltre che l'eredità dei genomi plastidi paterni è controllata dall'attività di un'esonucleasi che degrada il genoma durante la maturazione del polline. I nostri dati rivelano che (1) l’eredità materna si rompe in specifiche condizioni ambientali, (2) un meccanismo di esclusione degli organelli e un meccanismo di degradazione del genoma agiscono di concerto per prevenire la trasmissione paterna dei geni plastidi e (3) l’ereditarietà plastide è determinata da complessi geni- interazioni con l'ambiente.

I genomi citoplasmatici sono ereditati per via materna nella maggior parte degli eucarioti1,2. Si ritiene generalmente che l'eredità uniparentale degli organelli e dei loro genomi li renda sistemi genetici a riproduzione asessuata3,4,5. Si prevede che la mancanza di ricombinazione sessuale porti all'eventuale fusione mutazionale dei genomi organellari, un fenomeno ampiamente noto come cricchetto di Muller6,7,8. Ciò è dovuto all'accumulo di mutazioni deleterie che non possono essere separate dalle mutazioni benefiche (che si verificano solo raramente) e possono essere considerate un caso di "autostop genetico"9. Sebbene debbano esserci forze evolutive che spieghino la forte prevalenza dell’ereditarietà uniparentale, devono esserci anche meccanismi compensatori che consentano ai genomi organellari di sfuggire al collasso mutazionale.

Nelle piante, i due genomi organellari (plastidi e mitocondri) hanno tassi di mutazione inferiori rispetto ai genomi nucleari10,11. Bassi tassi di mutazione riducono l'autostop genetico e quindi rallentano il meccanismo di Muller8. Recentemente, la sorveglianza precoce delle mutazioni e l'induzione della riparazione della ricombinazione (dipendente dalla proteina MSH1) sono state proposte come parte di una spiegazione meccanicistica per i bassi tassi di mutazione negli organelli vegetali12. Tuttavia, sebbene bassi tassi di mutazione possano rallentare il meccanismo di Muller, non possono impedirgli del tutto di girare. Inoltre, esistono taxa vegetali eccezionali, come Plantago, Silene e Pelargonium, dove i tassi di mutazione del genoma organellare sono fortemente elevati13,14,15,16. Insieme, queste osservazioni e considerazioni suggeriscono che sono probabilmente necessari ulteriori meccanismi per prevenire la fusione mutazionale nelle piante.

Oltre ai bassi tassi di mutazione, anche gli episodi di eredità biparentale degli organelli potrebbero potenzialmente contrastare il cricchetto di Muller. La trasmissione biparentale di organelli che possono fondersi (come i mitocondri delle piante) consentirebbe loro di partecipare al sesso e alla ricombinazione, fornendo così la capacità di generare genomi con combinazioni favorevoli di mutazioni e ridurre l’autostop genetico. Sebbene la fusione dei plastidi delle piante da seme sia osservata solo raramente17,18,19, l'eredità biparentale potrebbe aiutare a risolvere i conflitti citonucleari20, consentire la cattura del genoma plastide21,22 e contribuire all'evoluzione adattativa23,24.

Sebbene l'eredità materna sia la regola generale, l'eredità biparentale stabile si è verificata più volte indipendentemente nell'evoluzione sia degli animali che delle piante25,26,27,28,29. Ad esempio, le piante da seme Medicago e Pelargonium mostrano una frequente trasmissione biparentale27,30. Inoltre, anche nelle specie vegetali con eredità prevalentemente materna come il tabacco (Nicotiana tabacum) e l'Arabidopsis thaliana, è stata documentata la trasmissione occasionale di plastidi attraverso il polline ("perdita paterna"), sebbene a frequenze molto basse31,32. Le ragioni e le forze selettive che hanno modellato l'eredità uniparentale degli organelli (pur permettendo ancora occasionali perdite paterne), così come le forze che guidano i cambiamenti evolutivi nella modalità di ereditarietà degli organelli, sono completamente sconosciute.